24. septembril 1927. a asutati Tartus Eesti Rahvaluule Arhiiv (ERA), selle juhatajaks sai Oskar Loorits ning tegevust juhtis kolleegium. Arhiiv kuulus sihtasutuse Eesti Rahva Muuseum koosseisu. Mujal (eri arhiivide juures) asuvaid varasemaid rahvaluulekogusid hakati koondama ERA ruumesse Aia tn 42 (nüüd Vanemuise tn), kus asutakse praeguseni.
19. saj teisel veerandil olid rahvaluulet sisaldavad arhiivid tekkinud Õpetatud Eesti Seltsi (ÕES) juures Tartus ja Eestimaa Kirjandusliku Ühingu (EKÜ) juures Tallinnas (üksikud väikesed erakogud olid olemas juba 17.–18. saj). Esimesed kogujad olid baltisaksa estofiilid (A. H. Neus, J. H. Rosenplänter, A. F. J. Knüpffer jt), esimesed eestlastest kogujad Fr. R. Faehlmann ja Fr. R. Kreutzwald. Nagu mujal maailmas, nii ka Eestis kasutati rahvalaule ja-jutte tol ajal peamiselt ilukirjandusliku loomingu alusmaterjalina.
ERA nurgakiviks sai Jakob Hurda poolt 19. saj lõpukümnendeil ja 20. saj algul 1400 kaastöölise abiga loodud 162-köiteline vanavarakogu (H), mille O. Loorits 1927. a tõi ära Helsingist Soome Kirjanduse Seltsist. Seal oli see olnud hoiul alates 1907. aastast. Tänu autentse arhailise materjali rohkusele ning lisaandmete olemasolule (koguja, kogumisaeg ja -koht) kogu väärtus aja jooksul aina kasvab. Kogu sisaldab esmajoones regivärsilisi rahvalaule, muinasjutte, muistendeid, vähem usundi- ja kombekirjeldusi, folkloori lühivorme jm.
ERAsse deponeeriti ka Matthias Johann Eiseni poolt Tartu ülikoolile annetatud 99-köiteline rahvaluulekogu (E), mis sisaldab eelkõige rahvajutte, uskumusi ja kombekirjeldusi ning lühivorme (vanasõnad, kõnekäänud, mõistatused). Eisen oli üle-eestilist kogumistööd korraldanud ligikaudu samal ajal J. Hurdaga.
1925. a toodi Soome Kirjanduse Seltsist Eestisse tagasi Eesti Üliõpilaste Seltsi viisikogu (EÜS), mille väärtus seisneb eelkõige noodistuste olemasolus (laulud, pillilood, rahvatantsud jm). Süstemaatilist rahvaviiside kogumist oli Oskar Kallas organiseerinud aastail 1904–1916 ning EÜSi kogumismatkadelt on pärit ka esimesed eesti rahvamuusika fonografeeringud(alates 1912. a).
Lisaks neile jõudsid ERAsse mitmed väiksemad rahvaluulekogud: Eesti Kirjameeste Seltsi (EKS), Eesti Rahva Muuseumi(ERM), M. J. Eiseni stipendiaatide kogu (E, StK) jt.
ERAs asuti käsikirjalisi kogusid korraldama vastavalt J. Hurda poolt välja töötatud korraldussüsteemile, loodi registrite ja kartoteekide süsteem ning tehti järjekindlalt mitmelt aluselt süstematiseeritavaid masinkirjakoopiaid. Alustati rahvaluuleliste materjalide kopeerimist teiste institutsioonide kogudest (Akadeemiline Emakeele Selts, Eesti Keele Arhiiv jm).
Jätkati kogumistöödarhiivi oma töötajate ja korrespondentide abiga. 1930. aastail algatati mitmed rahvaluule kogumise võistlused, asuti koguma ka kirjalikult levivat pärimust: laulukladesid, salmialbumeid, oraakleid jm (kogud ERA ja ERA, AK) ning süstemaatiliselt talletama teiste Eestimaal elavate rahvaste folkloori.
Alates 1935. aastast määras Eesti Vabariigi Riigivanem iga aasta iseseisvuspühaks rahalised preemiad parimaile rahvaluulekogujaile.
Aastatel 1936–1938 toimus Eesti Rahvaluule Arhiivi, Tallinna Muusika Muuseumi ja Riigi Ringhäälingu koostööna rahvaviiside ja -juttude heliplaadistamine. Kolme aasta jooksul plaadistati üle 700 pala.
Esimese Eesti Vabariigi aegset ERAt iseloomustab väga tihe rahvusvaheline suhtlus ja erialase kirjanduse vahetus teiste arhiivide ja uurimisasutustega kogu maailmas.
Oma rikkalike allikmaterjalidega sai ERA uurimisbaasiks nii arhiivi oma töötajatele kui folkloristidele Tartu ülikoolist ja mujalt. Oskar Loorits kogus ja uuris liivi rahvaluulet ja hiljem süvitsi usundit (vt E-väljaannet), Herbert Tampere rahvalaule ja -viise ning koos Rudolf Põldmäega rahvatantse, Paul Ariste Eestis elavate muulaste pärimust, Erna Normann mõistatusi ja muistendeid, Walter Anderson(Tartu ülikooli professor) lastelaule jne.
ERA teadus- ja allikapublikatsioonide üllitamiseks asutati 1935. a "Eesti Rahvaluule Arhiivi Toimetuste" seeria (ilmus 16 numbrit). 1937. a otsustati jätkata J. Hurda poolt algatatud "Monumenta Estoniae antiquae" väljaandmist regivärsiliste rahvalaulude publitseerimisega ("Vana Kannel" III ja IV). Korrespondentide juhendamisel oli abiks 1936. a ilmuma hakanud "Rahvapärimuste Selgitaja" (avaldada jõuti 9 vihku).
1940. aastal muudeti Eesti Rahvaluule Arhiiv Kirjandusmuuseumi rahvaluule osakonnaks(RO). 1942. a liideti RO (seoses Kirjandusmuuseumi kui iseseisva asutuse likvideerimisega) Tartu Ülikooli filosoofiateaduskonnaga (Tartu Ülikooli Eesti Rahvaluule Arhiiv), 1943–1944 evakueeriti rahvaluulekogud (ja muud Kirjandusmuuseumi kogud) Tartust sõja jalust erinevatesse hoiukohtadesse Tartu-, Viljandi- ja Läänemaal.
1944. a oktoobris taastati Kirjandusmuuseum institutsioonina, alustati kogude reevakueerimist ja 1945. a augustiks jõudsid ka rahvaluule osakonna varad lõplikult tagasi Tartusse Aia tänavale.
1947. a asutati Riikliku Kirjandusmuuseumi rahvaluulekogu (RKM). Samal aastal loodi ka uus uurimisasutus — Keele ja Kirjanduse Instituudi rahvaluule sektor (nüüd Eesti Kirjandusmuuseumi folkoristika osakond ja Eesti Kirjandusmuuseumi etnomusikoloogia osakond) ning selle juurde tekkis oma folkloorikogu (KKI), mis 2000. a anti üle ERAle. Pärast II Maailmasõda hakkasid Tartu Riikliku Ülikooli (TRÜ) tudengid käima ekspeditsioonidel, kogutu koondati eesti kirjanduse ja rahvaluule kateedri (nüüd eesti ja võrdleva rahvaluule osakond) folkloorikogusse (EKRK), mis deponeeriti ERAsse aastail 1993 ja 2000. Võimaluste piires jätkati teiste arhiivide materjalide kopeerimist (Eesti Raadio, Muusikafond jm) (vt kogud).
1953. aastal saadi esimene magnetofon, heliarhiivi lisandus peale eesti materjali hulgaliselt salvestusi teiste rahvaste, eelkõige soome-ugrilaste rahvaluulest.
Esimesed ERAs säilitatavad filmid on pärit 1959. ja 1960. aastast, alates 1980. aastaist on folkloorimaterjali jäädvustatud videofilmile.
Nõukogude perioodil tehti kõigis valdkondades (kogumine, arhiveerimine, uurimine ja publitseerimine) jätkuvalt koostööd Keele ja Kirjanduse Instituudi ja Tartu Riiliku Ülikooli folkloristidega. Käivitus ulatuslik uuemate (riimiliste) laulude kogumise ja uurimise aktsioon (korraldajad Ingrid Rüütel, Hilja Kokamägi jt), regilaulu-uurimise uue suunana käsitles Ottilie Kõiva esitustavasid; jätkati "Vana Kandle" köidete koostamist (Herbert ja Erna Tampere, Ottilie Kõiva jt). H. Tampere eestvedamisel hakati korraldama üleliidulisi rahvamuusika uurijate konverentse. Arvo Krikmanni juhtimisel tegutsev parömioloogide töörühm koostas eesti vanasõnade akadeemilise väljaande ning tõstatas esmakordselt eesti folkloristikas teravalt arhiivitekstide autentsuse küsimuse. Herbert Tampere suunamisel (ja osalt Oskar Looritsa töö jätkuna) arenes välja folkloristika etnoloogiline suund. Ulatuslikku tööd eesti rahvakalendriga alustas Selma Lätt ja jätkas Mall Hiiemäe. Muistendite uurimise ja publitseerimisega tegelesid ROs Erna Normann ja Ellen Liiv (koos Eduard Laugastega TRÜst); jutu-uurimises oli uus sõna pajatuste kui iseseisva žanri käsitlemine (M. Hiiemäe); rahvameditsiini (eriti loitsudega) tegeles Mare Kõiva.
"Monumenta Estoniae antiquae" sarja väljaandmist jätkati muistendite, regilaulude ja lühivormidega. 1961. a hakkas "Rahvapärimuste Selgitaja" järglasena ilmuma "Rahvapärimuste koguja" (10 vihku).
Rahvaluule osakonda juhatasid aastail 1940–1942 Oskar Loorits, 1942–1944 Gustav Ränk, 1944–1945 Richard Viidalepp, 1945–1950 Erna Normann, 1950–1952 Hilda Nõu, 1952–1966 Herbert Tampere, 1966–1977 Ottilie Kõiva, 1977–1988 Ellen Liiv, 1988–1990 Urmas Oras, 1990–1991 Janika Oras, 1991–1998 Anu Korb.
1994. a hakati taas määrama Eesti Vabariigi presidendi preemiat parimaile rahvaluulekogujaile.
1995. a sai Kirjandusmuuseumi rahvaluule osakond Eesti Rahvaluule Arhiivi õigusjärglasena tagasi oma ajaloolise nime.
Käsikirjalist materjali koondatakse alates 1996. a kogusse EFA, oluliselt on suurenenud heli- ja videosalvestuste osakaal. 1990. aastail hakati käsikirjalist materjali kopeerima elektrooniliste tekstidena ning helisalvestusi digitaalümbervõtetena, vastavad failid on kättesaadavad folkloristide siseserveris. Materjali kogumisel ja uurimisel on alates 1980. aastate lõpust nn traditsiooniliste folkloorižanrite kõrval varasemast rohkem pööratud tähelepanu kaasaja folkloorile.
1999–2008 juhtis Eesti Rahvaluule Arhiivi Ergo-Hart Västrik. Käivitusid mitmed uued teadusprojektid. Anu Korbi juhtimisel kogutakse ja uuritakse Venemaa (eriti Siberi) eesti asunduste rahvaluulet, Ergo-Hart Västriku eestvedamisel vadja folkloori. Mari-Ann Remmel ja tema töörühm tegelevad eesti kohapärimusega. Regilaulu uurimise uue etapina tegutseti Mari Sarve juhitavas projektis "Regilaulude keel ja poeetika" ning Aado Lintropi juhitavas projektis "Regilaulu müüdid ja ideoloogiad". ERA töötajate ühine teadustöö toimub teadusteema "Folkloor ja folkloorikogud kultuurimuutuste mõjuväljas: ideoloogiad, kohanemine, kasutuskontekst" (juht Aado Lintrop) raames.
2000. a hakkas uuesti ilmuma "Eesti Rahvaluule Arhiivi Toimetuste" seeria, jätkub "Monumenta Estoniae antiquae" sari.
Alates 2009. a aprillist on ERA juhataja Risto Järv.
